Cult of Chucky menceritakan tentang kisah Nica Pierce (Fiona Dourif), yang meyakini bahwa seluruh keluarganya dibunuh oleh boneka Chucky, rasa trauma yang mendalam membuat Nica harus berhadapan dengan psikiater dan terjebak dalam RS Jiwa selama 4 tahun. Ia diberikan sebuah sebuah terapi Good Guy, dimana Nica diberikan sebuah boneka lucu. Namun bagi Nica, boneka itu merupakan boneka yang menyeramkan.

Andy Barday (Alex Vincent) adalah seorang pria dewasa yang tumbuh menjadi musuh Chucky sekaligus penolong Nica. Tapi, untuk melakukan penyelamatan, ia harus melewati Tiffany (Jennifer Tilly), istri Chucky, yang akan melakukan apapun demi membantu Chucky.